時に西暦2201年、新たな脅威が宇宙を席捲していた。巨大彗星を本拠とする白色彗星帝国が宇宙の各惑星にその侵略の魔の手を伸ばしていたのである。白色彗星は、進路上の惑星を次々とそのガス体に巻き込んでは破壊していき、知的生命体のいるような利用可能な星と見れば、強力な艦隊が飛び出して侵略、それらの惑星の住人たちは奴隷とされて、強制労働に従わされていた。だが、この事実を地球はまだ知らなかった。
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ガミラスの侵略を退けてから1年、地球人類は地球本土の復興をほぼ終え、太陽系の各惑星にその勢力を伸ばし、主要な惑星や衛星には基地が建設されていた。資源開発も急ピッチで進み、各惑星から多くの資源が地球に送られ、都市は活気づき平和に満ちていた。そんな中、かつてのヤマト乗組員たちも様々な部署で活躍、フィアンセの森雪との結婚式を控えていた古代進も、第15輸送補給船団の護衛艦艦長として、冥王星からの輸送船団に同行、地球への帰途についていたが、船団が火星空域に達した時、偶然、発信源不明の謎のメッセージを受信する。
地球への着陸態勢に入ったところで古代は、処女航海に出た新造戦艦アンドロメダとすれ違い、その巨大な姿に、改めて地球の復興を感じるのだった。地球に到着した古代は、雪と久々の再会、二人は挙式を控え、新居の準備に追われながらも一緒にいられる喜びを感じていた。そして、その日はガミラス戦に勝利したヤマトが地球に帰還して1年、同時に地球を目の前に戦病没した沖田十三艦長の命日、一周忌の日であった。その日の夕刻、沖田の銅像が建つ「英雄の丘」には、艦医だった佐渡酒造を始め、島大介、真田志郎、徳川彦左衛門、相原義一、南部康雄、太田健二郎ら地球にいる旧ヤマト乗組員たちが集合していた。買い物に出ていた古代と雪も少し遅れて合流、彼らは、沖田の銅像に敬礼をし、その遺徳をしのぶのだった。だが、既に繁栄を謳歌する多くの地球人にとってガミラスとの戦いは、遠い過去のものとなり、ヤマトも事も忘れ去られていた。そして、再会を喜び合う彼らの上空を、突然沖田の銅像を押しつぶすような勢いで、その繁栄を極める地球の象徴であるアンドロメダが通過して行った。
古代は、真田に火星付近で傍受したメッセージを渡し、分析を依頼する。真田は、巨大な彗星が３日前から突然見え始め、地球に接近して来ている事を古代に知らせる。また、分析ロボット・アナライザーが謎のメッセージの混信をクリアし、分析した結果、救いを求めるような女性の声であることが判明する。これを宇宙のどこかで起こっている、重大な危機を知らせるものではないかと感じた古代らは、地球連邦政府に調査を進言するも、情報があまりに不正確でその程度では動けないと一蹴されてしまう。また、仮に危機が迫ってきたところで、波動砲を装備した戦艦が既に地球には数十隻あり、彗星など簡単に破壊できると放言する軍幹部もいる始末だった。ただ地球だけが平和ならそれでよいとの地球連邦政府の対応に疑問を持つ元ヤマトのクルー達は、宇宙の危機の正体を突き止める為に、地球防衛軍の命令に従わずに、退役し、記念艦となることが決まっていたヤマトを発進させ、謎のメッセージの発信源に向けて旅立つ。その際、佐渡酒造にスカウトされたという、斎藤始率いる空間騎兵隊の一個中隊がヤマトに乗り込んで来たり、かつてヤマト艦載機隊の隊長を務めていた加藤三郎が、部下の山本明や新しい隊員を引き連れ、新鋭機コスモタイガーとともに月付近でヤマトに合流してくる。こうして、新たな仲間を加えたヤマトは、火星、木星、土星を通過しながら、メッセージの発信源の星を目指す。
そんな中、太陽系の辺境、第11番惑星付近を警備していた地球防衛艦隊の第11艦隊が消息を絶つ。冥王星空域を航行していたヤマトはSOSを受信し救助に向かったが、既に艦隊は謎の敵艦隊（実は白色彗星の前衛艦隊）の攻撃を受けて、全ての艦が大破しており、生存者は旗艦「ゆうなぎ」艦長兼司令であり、かつて宇宙戦士訓練学校長として古代たちに薫陶を与えた土方竜一人のみだった。古代はここで、地球に残っているものと思っていた森雪が、ヤマトに乗り組んでいることに気付く。藤堂平九郎・地球防衛軍司令長官（但し、この作品では司令長官の個人名は出ていない）に事の次第と土方のヤマト艦長就任を報告した古代は、斎藤たち空間騎兵隊が、実は長官がヤマトを支援するため差し向けたものである事を知る。長官は、古代たちの命令違反を不問とし、改めてヤマトの行動を認めた事を伝え、激励する。
長官との交信中、新たな謎のメッセージが飛び込んでくる、真田はただちに分析を行い、メッセージの発信源が銀河系辺境部の惑星テレザート星であることを突き止める。その頃、白色彗星帝国では、テレザート星に向かうヤマトに気付き、テレザート星の防衛艦隊に警戒命令を出す。テレザート星付近にワープしたヤマトは、ここで宇宙気流に遭遇、これを乗り切ると、ゴーランド提督率いるテレザート星防衛艦隊を波動砲で屠り、さらに戦闘機隊、ザバイバル将軍の戦車隊を破って、謎のメッセージの発信者であるテレサを救出する。テレサは古代たちに、今宇宙を襲っている危機とは、強大な軍事力を持つ白色彗星帝国が、宇宙の星々を次々と侵略していることであり、しかも、次に狙っているのは地球であること、白色彗星を倒すには、本体である人工の帝国を覆っている炎のようなガス体を取り払わなくてはいけないが、ヤマトの波動砲をもってしてもそれは不可能であることを告げる。そしてテレサは、自分が反物質世界の人間であり、この世界の物質と触れれば対消滅するため、それを恐れた白色彗星帝国により幽閉されていたこと、宇宙全体のために戦うヤマト戦士たちのために祈り続けることを告げ、古代の目の前から姿を消す。
急ぎヤマトは白色彗星へと針路を向けるが、かつての敵であり、ヤマトに敗れて死んだはずのガミラス帝国総統デスラーがその前に立ちはだかる。デスラーは、ヤマトに敗れた後、白色彗星帝国のズォーダー大帝に救われ、その客将となり、ヤマトへの復讐の機会を狙っていたのだった。ヤマトは、デスラー戦法に追いつめられるが、小ワープでデスラー艦に突撃、艦内に突入し白兵戦で撃破する。瀕死の重傷を負ったデスラーは、古代に、彗星帝国に身を寄せてはいたが、心は遥かにヤマト乗組員たちに近かったこと、白色彗星の弱点がその「渦の中心核」であることを告げ、宇宙空間に身を投げて最期を遂げる。
一方、太陽系内の各惑星にある地球防衛軍基地にバルゼー提督率いる白色彗星の前衛艦隊が全面攻撃を開始し、白色彗星本体も地球に迫りつつあった。白色彗星撃滅のため、拡散波動砲装備の最新鋭戦艦アンドロメダを旗艦に、戦艦36隻、巡洋艦81隻、多数の駆逐艦などからなる地球艦隊が、地球防衛軍月面基地に結集し、出撃する。土星空域で、地球艦隊はバルゼー艦隊と交戦、艦載機や潜宙艦の攻撃を退け、バルゼー艦隊の主力をアンドロメダの拡散波動砲で壊滅させる。その余勢をかって白色彗星に迫り、拡散波動砲の集中砲火を浴びせるものの、全く通用せず逆に彗星のガス体に巻き込まれて地球艦隊は全滅。白色彗星は地球付近まで迫ったところで停止し、バルゼーの残存艦隊を地球に差し向けて、地球時間一時間以内に降伏か破滅かの選択を迫る。
しかし、一人の子供の言葉をきっかけに人々は、かつて地球を救った「ヤマト」の名を思い出し、ヤマトに最後の望みを託すことになる。ここから、ヤマトは白色彗星帝国との壮烈な戦いに入っていく。白色彗星が停止したため、遂に弱点である「渦の中心核」を発見したヤマトは、小ワープで彗星の前面に出ると、波動砲を渦の中心核に打ち込む。彗星はオレンジ色の火の玉となって炎上し、勝利したと思ったのも束の間、火の玉の中から巨大な要塞、彗星の本体である都市帝国が出現する。ズォーダー大帝の高笑いが響く中、ヤマトは全艦載機を発進させ攻撃するが、都市帝国からの攻撃でヤマトは次々と被弾、機関室と救護室の被弾で徳川彦左衛門と佐渡酒造が、艦首被弾により次元羅針盤がパンクして土方竜が、そしてデスラー艦での攻防で重傷を負っていた森雪が古代の腕の中で戦死する。
土方が息を引き取る直前、ヤマト艦長の任を引き継いだ古代は、その最後の命令に従い、真田、斎藤を伴って動力炉破壊のため、都市帝国内部に侵入する。その際の空中戦で山本明が戦死、さらに内部で帝国の動力炉破壊のため残った斎藤始が爆薬をセットする真田志郎を守って、敵弾を全身に浴びて仁王立ちのまま戦死、真田も自ら起爆装置を押し、動力炉爆発とともに戦死する。古代は加藤三郎とともに辛うじてヤマトに帰還するが、加藤は銃座に突っ伏したまま息絶えていた。こうして、コスモタイガー隊、空間騎兵隊は全員が戦死、ヤマト艦内の乗組員も多くが戦火に倒れていく。
多大な犠牲を払い都市帝国の動力炉破壊に成功したヤマトは、機能が停止した都市帝国に向け、砲撃とミサイル攻撃を浴びせ、都市帝国は大爆発する。地球は救われたと思われた瞬間、都市帝国内部から超巨大戦艦が出現する。その巨大な砲門からエネルギー弾が月に浴びせられると、月の一部が崩壊する。自らの巨大な力を誇示し、ヤマトを嘲笑するズォーダー大帝に向かって、徹底的に戦う事を告げる古代だったが、既に多くの仲間を失い、ヤマトのエネルギーも弾薬も殆どが尽きていた。万策尽きた古代進が沖田の遺影の言葉（幻聴）を聞き、ある決意を固める。そして、島大介、相原義一、南部康雄、太田健二郎ら生き残った18名の乗組員を説得、救命艇で脱出させる。そして、古代は、最後のヤマト艦長として、満身創痍のヤマトと雪の遺体とともに超巨大戦艦に向け発進する。そのヤマトの前に導くようにテレサが現われ、さらに第一艦橋の古代と雪の前には、戦死した仲間たちが、そして生きている島や相原たちまでも、次々と姿を現し、古代と雪に向かって微笑んでいた。神々しい光の中、古代と雪も微笑を交わす。これが二人の結婚式なのだった。彼らとともにヤマトは宇宙空間に突き進み、やがて一筋の閃光を残し宇宙に消える。
備考
監督の松本零士は、戦争の記憶の残る時期に発表された前作では「目的を果たし、生還する」というメッセージ性を強く意識しており、ゆえに彼は本作の結末が特攻を美化するとして良しとせず、「生き残って再建の苦しみを描くべき」と主張した。そのため、後にTVアニメ『宇宙戦艦ヤマト2』が製作され、ストーリーや結末が大きく変更された。
最後に表示される観客向けのテロップの字句は、初公開時は「もう二度と姿を現すことはない」という意味の内容であった。これは79年夏のヤマトフェスティバルでの公開版以降では別のテロップに差し替えられている。初公開時のテロップはDVD版に再現されている（差し替えられたものはビデオソフトなどの旧版で見ることが出来る）。
零号フィルム
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公開時の初期に一部劇場にて公式版よりも尺が長く、一部セリフや音楽等の違う零号フィルム（脚本の最終決定稿に基づいた試作品）が上映されたという目撃情報がある。原版は行方不明となっているが、倉敷でのリバイバル上映の目撃証言があり、現存する可能性がある。
劇場により部分的な差異があるが、実質の上映時間は2008年時点のDVD版と大差は無い。（当時の劇場の上映時間とオールナイトニッポンの前夜祭特別番組でサウンドトラックが放送されているため確認できる。）
零号フィルムには以下の台詞があったと言う証言がある（なおひおあきらの漫画版にも存在する）
土方艦長が就任する際、古代以外の乗組員が「負けた船の艦長がヤマトの艦長になるなんて・・・」と反対するシーンがある。
ミルにデスラーの監視を命じたサーベラーに対して、ズォーダーが「女だなサーベラー」と言う台詞がある。
英雄の丘で、古代進が佐渡先生に「先生、地球はこれでいいのでしょうか。」と繁栄に酔いしれる地球人に疑問を呈する場面があった。
ドックに眠るヤマトで古代進が沖田十三の幻を見た直後、各種計器の電源が自然に入るが、この直後、徳川機関長が「ははは、びっくりしたじゃろう」と現れるシーンがあった。この二つのシーンは当初から目撃者が多く、公開直後は確実に上映されたと思われる。
彗星帝国のテーマであるパイプオルガン曲（作曲・宮川泰）は当初は使用されておらず、ヨハン・ゼバスティアン・バッハのトッカータとフーガニ短調の前奏部分が使用されていたとの証言もある。
公開前の特番の見誤りの可能性も高く。78年8月1日にはサウンドトラックが発売しているため零号フィルムにテーマが使われなかったとは考えにくいからである